Zabelle Sheran Sharm, ratu Bonta sekaligus penjaga Ebony Dofus, bermimpi untuk menyatukan berbagai bangsa di World of Twelve. Namun, pemerintahannya yang tirani dan dahaganya akan kekuasaan justru menjerumuskan negeri tersebut ke dalam kesengsaraan. Sebuah nubuat, yang disampaikan oleh putranya sendiri, Shedar, meramalkan kejatuhannya—bahwa seorang anak laki-laki bermata biru cerah akan mengakhiri kekuasaannya.
Anak laki-laki itu adalah Welsh, seorang juru masak muda dari Brassica. Hidupnya berubah drastis ketika seekor naga hitam bernama Asalar menyerang desanya. Demi menyelamatkan dunianya, Welsh harus menemukan Ivory Dofus, satu-satunya artefak yang mampu mengalahkan Zabelle. Ditemani oleh sahabat setianya, Béchamel, serta dua petualang bernama Joris dan Khan Karkass, Welsh akhirnya mengungkap asal-usulnya yang sebenarnya dan menerima takdirnya sebagai seorang pahlawan. Bersama-sama, mereka harus menghadapi berbagai bahaya tak terduga untuk membebaskan World of Twelve dari cengkeraman Zabelle.
